המחלקה המוניציפלית מנוהלת ע”י עוה”ד אדמית בכר, אשר הייתה היועצת המשפטית של המועצה המקומית ערערה בנגב. המחלקה מעניקה ייעוץ משפטי שוטף לעיריות, מועצות מקומיות ואזורי בתחום ניהולן השוטף, בהיבטים השונים שבפעילות הרשות המקומית, ובכלל זאת טיפול בתחומי המשפט המנהלי, דיני עבודה הקיבוציים ברשויות המקומיות, תכנון ובנייה, דיני מכרזים, השתתפות בישיבות מליאה, הכנת הסכמים, טיפול בנושאי ארנונה, ניהול מו”מ עבור הרשויות או עם רשויות במסגרת התקשרויות עסקיות וחוזיות מסוגים מגוונים, עריכת חוקי עזר וכל עניין אחר הכרוך בניהולן השוטף של הרשויות המקומיות.
בנוסף, המחלקה מלווה רשויות מקומיות במסגרת תכניות הבראה ועבודה מול הממונה על השכר באוצר.